Saison 3

29 jours après le massacre, les vampires ne sont toujours pas décidés quant au sort à réserver à Guillermo, enfermés dans leur sous-sol. Ils ignorent que celui-ci sort régulièrement de sa cage pour vaquer à d'autres occupations. Un message de Viago informent Nandor, Laszlo, Nadja et Colin qu'une promotion leur a été accordée au sein du Conseil des vampires.

Nandor et Nadja acceptent de partager la tête du nouveau conseil. Le Guide fait visiter au groupe les installations, notamment la chambre des curiosités, où sont conservés de nombreux artefacts très anciens. Nandor s'empare d'un accessoire magique pour séduire Meg, qui travaille au club de remise en forme.

Intrigués par la conduite de Nandor, les vampires décident de le suivre et découvrent qu'il fréquente une certaine Gail depuis une quarantaine d'années. Malgré de multiples refus par le passé, Nandor est déterminé à la demander à nouveau en mariage. Laszlo retrouve un véhicule qui lui avait été confisqué.

Sean et Charmaine invitent leurs voisins les vampires pour une virée à Atlantic City. Après une première nuit festive au casino, Nandor, Laszlo et Nadja découvrent horrifiés que le ménage a été un peu trop bien fait dans leurs chambres, ce qui pourrait leur faire perdre leurs pouvoirs. Par ailleurs, Nandor insiste pour que les autres vampires incluent davantage Guillermo dans leur bande.

Nandor et Nadja sont excités à l'idée de présider pour la première fois le tribunal du conseil des vampires. Ils ne parviennent pas à se mettre d'accord sur qui va siéger sur le trône. Guillermo se propose de prendre leur place. Laszlo et Colin sont invités à une soirée entre hommes avec Sean et ses amis.

Une bête très ancienne parvient à prendre la fuite. Elle représente une véritable menace pour tous les vampires à travers le monde.

Nandor et Nadja tentent une nouvelle façon de se partager la présidence du conseil, en alternant un jour sur deux la direction, ce qui créé des conflits. Les vampires étant très occupés, le fantôme de Nadja se sent abandonnée et quitte la maison. Laszlo et Colin volent un bateau pour se rendre sur l'île de Plum.

Alors que Nandor s'apprête à célébrer un jour important, ses amis le retrouvent déprimé. Pour lui remonter le moral, Nadja l'envoie réclamer des impayés à Jan, qui tient un centre de remise en forme pour vampires. Nandor est surpris de découvrir que Jan et d'autres aspirent à redevenir de simples humains.

Nandor décide d'entrer dans une hibernation prolongée. Cette perspective choque Nadja, Laszlo et Guillermo, tandis que Colin est convaincu qu'il s'agit d'une façon détournée de ne pas venir à la fête organisée pour son centenaire. L'arrivée inattendue d'une délégation du Vieux Monde bouleverse les plans de Nandor.

Endeuillés, les vampires décident de commander un portrait de groupe, mais Guillermo leur suggère de procéder autrement. Pour prendre un nouveau départ, Nandor décide de quitter Staten Island pour explorer le monde. Nadja est confrontée à un dilemme : Viago lui a proposé de s'installer à Londres, mais Laszlo a juré qu'il ne remettrait pas les pieds en Angleterre.